浸润性乳腺癌多模态超声特征与临床病理特征的关系分析

doi:10.3877/cma.j.issn.1674-0785.2021.09.003

目的

探讨浸润性乳腺癌的多模态超声特征与临床病理特征的关系。

方法

回顾性选择2017年6月至2020年9月河北省衡水市人民医院收治的116例浸润性乳腺癌患者，术前行二维灰阶、彩色多普勒血流显像、剪切波弹性成像、超声造影检查，收集临床病理资料。观察不同病理特征浸润性乳腺癌患者多模态超声特征差异。

结果

不同组织学类型边缘毛刺征、微小钙化检出率差异有统计学意义（P＜0.05），其中，浸润性导管癌以微小钙化为主，浸润性小叶癌以边缘有毛刺征为主；超声弹性成像参数比较显示，浸润性小叶癌病灶与邻近脂肪弹性比值（SWE-Ratio）高于浸润性导管癌和其他（6.35±2.59 vs 5.02±1.94 vs 5.12±1.83，P＜0.05）。不同组织学分级的血供分级、淋巴结转移差异有统计学意义（P均＜0.05），其中，组织学分级3级者血供分级以2~3级为主（57.35%），淋巴结转移率明显增高（55.56%）；超声弹性成像参数比较显示，组织学分级3级者杨氏弹性模量值最大值（Emax）、SWE-Ratio、病灶峰值强度（IMAX）高于2级和1级，2级者高于1级［Emax：（223.35±65.35）kpa vs（199.35±53.78）kpa vs（146.43±35.49）kpa；SWE-Ratio：7.15±3.61 vs 5.03±2.34 vs 2.70±1.05；IMAX：（139.35±24.65）% vs（124.35±19.35）% vs（81.67±13.05）%；P＜0.05］。雌激素受体（ER）、孕激素受体（PR）阳性者毛刺征检出率低于阴性者（16.42% vs 85.07%，23.88% vs 76.12%，P均＜0.05），Ki-67阳性者微小钙化、后方回声衰减检出率高于阴性者（77.78% vs 22.22%，76.00% vs 24.00%，P均＜0.05），Ki-67、人表皮生长因子受体-2（HER-2）阳性者血供分级2~3级比例高于阴性者（60.29% vs 39.71%；73.53% vs 16.47%，P均＜0.05）。Ki-67阳性者SWE-Ratio高于Ki-67阴性者（6.06±2.05 vs 4.46±1.75，P＜0.05），HER-2阳性患者IMAX高于阴性者［136.35±21.35）% vs（102.35±16.35）%，P＜0.05］，达峰时间（TTP）低于阴性者［（8.12±2.35）s vs（12.64±3.56）s，P＜0.05］。

结论

不同组织学分型、分级、ER、PR、HER-2、Ki-67表达的浸润性乳腺癌患者多模态超声特征不同，多模态超声可为临床诊断、分子分型评估提供参考。

关键词: 浸润性乳腺癌, 多模态影像, 剪切波弹性超声, 超声造影, 彩色多普勒

Objective

To investigate the relationship between multimodal ultrasound characteristics and clinicopathological features of invasive breast cancer.

Methods

A total of 116 patients with invasive breast cancer admitted to Hengshui People's Hospital from June 2017 to September 2020 were selected retrospectively. Preoperative two-dimensional gray-scale, color Doppler flow imaging, shear wave elastic imaging and contrast-enhanced ultrasound examination were performed, and clinicopathological data were collected. The differences of multimodal ultrasound characteristics in patients with invasive breast cancer with different pathological features were identified.

Results

The difference of boundary burr and microcalcification between different histological types was significant (P＜0.05). Infiltrating ductal carcinoma showed microcalcification, and infiltrating lobular carcinoma showed burr at the margin. Comparison of ultrasound elastography parameters showed that the shear wave elastic-ratio (SWE-Ratio) of invasive lobular carcinoma was higher than those of ductal carcinoma and others (6.35±2.59 vs 5.02±1.94 and 5.12±1.83, P＜0.05). The blood supply grade and lymph node metastasis rate differed significantly between patients with different histology grades (P＜0.05); the blood supply of patients with grade 3 histology was mainly grade 2-3 (57.35%), and the lymph node metastasis rate (55.56%) was significantly increased. Comparison of ultrasound elastography parameters showed that the maximum value of Young's elastic modulus (Emax), SWE-Ratio and the peak intensity (IMAX) of the lesion were higher in grade 3 histology than in grade 2 and grade 1 (P＜0.05), while the Emax, SWE-Ratio, and IMAX in grade 2 were significantly higher than those in grade 1 [Emax: (223.35±65.35) kpa vs (199.35±53.78) kpa vs (146.43±35.49) kpa; SWE-Ratio: 7.15±3.61 vs 5.03±2.34 vs 2.70±1.05; IMAX: (139.35±24.65)% vs (124.35±19.35)% vs (81.67±13.05)%, P＜0.05]. The detection rate of burr signs in ER and PR positive patients was lower than that in ER and PR negative patients (16.42% vs 85.07%, 23.88% vs 76.12%, P＜0.05 each). The detection rate of microcalcification and posterior echo attenuation in Ki-67 positive patients was higher than that in Ki-67 negative patients (77.78%% vs 22.22%, 76.00% vs 24.00%, P＜0.05 each), and the ratio of blood supply grade 2-3 in Ki-67 and HER-2 positive patients was higher than that in Ki-67 and HER-2 negative patients (60.29% vs 39.71%; 73.53% vs 16.47%, P＜0.05). The SWE-Ratio of Ki-67 positive patients was higher than that of Ki-67 negative patients (6.06±2.05 vs 4.46±1.75, P＜0.05), IMAX of HER-2 positive patients was higher than that of HER-2 negative patients [(136.35±21.35)% vs (102.35±16.35)%, P＜0.05)], and time to peak was lower than that of HER-2 negative patients [(8.12±2.35) s vs (12.64±3.56) s, P＜0.05].

Conclusion

The multimodal ultrasound characteristics are different among invasive breast cancer patients with different tissue types, grades, and ER, PR, HER-2, Ki-67 expression, and multimodal ultrasound can provide reference for clinical diagnosis and molecular typing evaluation.

Key words: Invasive breast cancer, Multimodal image, Shear wave elastography, Contrast-enhanced ultrasound, Color Doppler

表1 不同病理特征浸润性乳腺癌患者常规超声和彩色多普勒超声特征差异［例（%）］

病理特征	例数	边缘毛刺征		微小钙化		内部回声		后方回声衰减		血供分级		淋巴结转移
病理特征	例数	有（67例）	无（49例）	有（63例）	无（53例）	低（80例）	等高（36例）	有（50例）	无（66例）	0~1级（48例）	2~3级（68例）	有（54例）	无（62例）
组织学类型
浸润性导管癌	96	51（76.12）	45（91.84）	59（93.65）	37（69.81）	66（82.50）	30（83.33）	41（82.00）	55（83.33）	38（79.17）	58（85.29）	48（88.89）	48（77.42）
浸润性小叶癌	17	15（22.39）	2（4.08）	4（6.35）	13（24.53）	13（15.25）	4（11.11）	9（18.00）	8（12.12）	9（18.75）	8（11.76）	6（11.11）	11（17.74）
其他	3	1（1.49）	2（4.08）	0（0）	3（5.66）	1（1.25）	2（5.56）	0（0）	3（4.55）	1（2.08）	2（2.94）	0（0）	3（4.84）
组织学分级
1级	28	15（22.39）	13（26.53）	16（25.40）	12（22.64）	19（23.75）	9（25.00）	10（20.00）	18（27.27）	26（54.17）	2（2.94）	1（1.85）	27（43.55）
2级	47	25（37.31）	22（44.90）	27（42.86）	20（37.74）	31（38.75）	16（44.44）	21（42.00）	26（39.39）	20（41.67）	27（39.71）	23（42.59）	24（38.71）
3级	41	27（40.30）	14（28.57）	20（31.75）	21（39.62）	30（37.50）	11（30.56）	19（38.00）	22（33.33）	2（4.17）	39（57.35）	30（55.56）	11（17.74）
Ki-67
阴性	61	36（53.73）	25（51.02）	14（22.22）	47（88.68）	39（48.75）	22（61.11）	12（24.00）	49（74.24）	34（70.83）	27（39.71）	29（53.70）	32（51.61）
阳性	55	31（46.27）	24（48.98）	49（77.78）	6（11.32）	41（51.25）	14（38.89）	38（76.00）	17（25.76）	14（29.17）	41（60.29）	25（46.30）	30（48.39）
ER
阴性	71	57（85.07）	14（28.57）	42（66.67）	29（54.72）	53（66.25）	18（50.00）	38（76.00）	43（65.15）	32（66.67）	39（57.35）	37（68.52）	34（54.84）
阳性	45	10（14.93）	35（71.43）	21（33.33）	24（45.28）	27（33.75）	18（50.00）	12（24.00）	23（34.85）	16（33.33）	29（42.65）	17（31.48）	28（45.16）
PR
阴性	68	51（76.12）	17（34.69）	41（65.08）	27（50.94）	46（57.50）	22（61.11）	30（60.00）	38（57.57）	25（52.08）	43（63.24）	31（57.41）	23（37.10）
阳性	48	16（23.88）	32（65.31）	22（34.92）	26（49.06）	34（42.50）	14（38.89）	20（40.00）	28（42.42）	23（47.92）	25（36.76）	23（42.59）	25（40.32）
HER-2
阴性	58	29（43.28）	29（59.18）	30（47.62）	33（62.26）	37（46.25）	21（58.33）	21（42.00）	37（56.06）	40（83.33）	18（16.47）	22（40.74）	36（58.06）
阳性	58	38（56.72）	20（40.82）	33（52.38）	25（47.17）	43（53.78）	15（41.67）	29（58.00）	29（43.94）	8（16.67）	50（73.53）	32（59.26）	26（41.94）

表1 不同病理特征浸润性乳腺癌患者常规超声和彩色多普勒超声特征差异［例（%）］

病理特征	例数	边缘毛刺征		微小钙化		内部回声		后方回声衰减		血供分级		淋巴结转移
病理特征	例数	有（67例）	无（49例）	有（63例）	无（53例）	低（80例）	等高（36例）	有（50例）	无（66例）	0~1级（48例）	2~3级（68例）	有（54例）	无（62例）
组织学类型
浸润性导管癌	96	51（76.12）	45（91.84）	59（93.65）	37（69.81）	66（82.50）	30（83.33）	41（82.00）	55（83.33）	38（79.17）	58（85.29）	48（88.89）	48（77.42）
浸润性小叶癌	17	15（22.39）	2（4.08）	4（6.35）	13（24.53）	13（15.25）	4（11.11）	9（18.00）	8（12.12）	9（18.75）	8（11.76）	6（11.11）	11（17.74）
其他	3	1（1.49）	2（4.08）	0（0）	3（5.66）	1（1.25）	2（5.56）	0（0）	3（4.55）	1（2.08）	2（2.94）	0（0）	3（4.84）
组织学分级
1级	28	15（22.39）	13（26.53）	16（25.40）	12（22.64）	19（23.75）	9（25.00）	10（20.00）	18（27.27）	26（54.17）	2（2.94）	1（1.85）	27（43.55）
2级	47	25（37.31）	22（44.90）	27（42.86）	20（37.74）	31（38.75）	16（44.44）	21（42.00）	26（39.39）	20（41.67）	27（39.71）	23（42.59）	24（38.71）
3级	41	27（40.30）	14（28.57）	20（31.75）	21（39.62）	30（37.50）	11（30.56）	19（38.00）	22（33.33）	2（4.17）	39（57.35）	30（55.56）	11（17.74）
Ki-67
阴性	61	36（53.73）	25（51.02）	14（22.22）	47（88.68）	39（48.75）	22（61.11）	12（24.00）	49（74.24）	34（70.83）	27（39.71）	29（53.70）	32（51.61）
阳性	55	31（46.27）	24（48.98）	49（77.78）	6（11.32）	41（51.25）	14（38.89）	38（76.00）	17（25.76）	14（29.17）	41（60.29）	25（46.30）	30（48.39）
ER
阴性	71	57（85.07）	14（28.57）	42（66.67）	29（54.72）	53（66.25）	18（50.00）	38（76.00）	43（65.15）	32（66.67）	39（57.35）	37（68.52）	34（54.84）
阳性	45	10（14.93）	35（71.43）	21（33.33）	24（45.28）	27（33.75）	18（50.00）	12（24.00）	23（34.85）	16（33.33）	29（42.65）	17（31.48）	28（45.16）
PR
阴性	68	51（76.12）	17（34.69）	41（65.08）	27（50.94）	46（57.50）	22（61.11）	30（60.00）	38（57.57）	25（52.08）	43（63.24）	31（57.41）	23（37.10）
阳性	48	16（23.88）	32（65.31）	22（34.92）	26（49.06）	34（42.50）	14（38.89）	20（40.00）	28（42.42）	23（47.92）	25（36.76）	23（42.59）	25（40.32）
HER-2
阴性	58	29（43.28）	29（59.18）	30（47.62）	33（62.26）	37（46.25）	21（58.33）	21（42.00）	37（56.06）	40（83.33）	18（16.47）	22（40.74）	36（58.06）
阳性	58	38（56.72）	20（40.82）	33（52.38）	25（47.17）	43（53.78）	15（41.67）	29（58.00）	29（43.94）	8（16.67）	50（73.53）	32（59.26）	26（41.94）

图1 不同病理特征浸润性乳腺癌患者常规超声和彩色多普勒超声（CDFI）影像。图a：浸润性导管癌，肿块形态欠规则，内部以低回声为主，见散在分布点状钙化，后方呈混合回声；图b：浸润性导管癌，CDFI内见点状血流信号，Adler分级：1级；图c：小叶癌，肿块形态不规则，边缘成角，毛刺征，后方回声略衰减；图d：小叶癌，CDFI内见条状血流信号，Adler分级：3级；图e：Ki-67（+60%），肿块形态不规则，边缘不规整，内部以簇状分布点状钙化为主，后方回声衰减；图f：Ki-67（+60%），CDFI内见多条短棒血流信号，Adler分级：3级；图g：Ki-67（+40%），肿块形态欠规则，边缘欠规整，内部以等回声为主，见片状低回声区，后方回声明显衰减；图h：Ki-67（+40%），CDFI内见短棒状、条状血流信号，Adler分级：3级

表2 不同病理特征浸润性乳腺癌患者超声弹性成像参数比较（

x ˉ

±s）

病理特征	例数	Emean（kpa）	Emin（kpa）	Emax（kpa）	SD	SWE-Ratio
组织学类型
浸润性导管癌	96	114.25±35.26	5.14±1.57	195.24±52.64	39.52±14.24	5.02±1.94
浸润性小叶癌	17	113.26±34.15	5.12±1.61	194.35±51.34	38.94±14.05	6.35±2.59^a
其他	3	114.34±32.16	5.16±1.84	193.26±50.42	38.49±15.34	5.12±1.83
组织学分级
1级	28	114.30±35.02	5.14±1.32	146.43±35.49	39.86±14.57	2.70±1.05
2级	47	113.98±35.46	5.16±1.53	199.35±53.78^b	40.01±14.82	5.03±2.34^b
3级	41	114.12±35.19	5.11±1.57	223.35±65.35^bc	38.41±14.58	7.15±3.61^bc
Ki-67
阴性	61	115.01±35.06	5.18±1.52	194.35±54.24	39.67±15.02	4.46±1.75
阳性	55	113.11±35.16	5.09±1.65	195.84±54.73	39.12±15.73	6.06±2.05^d
ER
阴性	71	115.15±35.34	5.15±1.49	194.56±54.05	39.42±15.15	5.26±1.85
阳性	45	112.46±35.08	5.12±1.46	195.84±54.76	39.39±15.27	5.15±1.83
PR
阴性	68	115.34±35.19	5.21±1.62	194.75±54.46	39.19±15.06	5.21±1.84
阳性	48	112.36±35.71	5.04±1.65	195.50±54.68	39.72±15.32	5.23±1.89
HER-2
阴性	58	115.24±35.79	5.17±1.55	194.94±54.46	39.98±15.82	5.26±1.95
阳性	58	112.97±35.81	5.11±1.53	195.18±54.76	38.84±15.94	5.18±1.98

表2 不同病理特征浸润性乳腺癌患者超声弹性成像参数比较（

x ˉ

±s）

病理特征	例数	Emean（kpa）	Emin（kpa）	Emax（kpa）	SD	SWE-Ratio
组织学类型
浸润性导管癌	96	114.25±35.26	5.14±1.57	195.24±52.64	39.52±14.24	5.02±1.94
浸润性小叶癌	17	113.26±34.15	5.12±1.61	194.35±51.34	38.94±14.05	6.35±2.59^a
其他	3	114.34±32.16	5.16±1.84	193.26±50.42	38.49±15.34	5.12±1.83
组织学分级
1级	28	114.30±35.02	5.14±1.32	146.43±35.49	39.86±14.57	2.70±1.05
2级	47	113.98±35.46	5.16±1.53	199.35±53.78^b	40.01±14.82	5.03±2.34^b
3级	41	114.12±35.19	5.11±1.57	223.35±65.35^bc	38.41±14.58	7.15±3.61^bc
Ki-67
阴性	61	115.01±35.06	5.18±1.52	194.35±54.24	39.67±15.02	4.46±1.75
阳性	55	113.11±35.16	5.09±1.65	195.84±54.73	39.12±15.73	6.06±2.05^d
ER
阴性	71	115.15±35.34	5.15±1.49	194.56±54.05	39.42±15.15	5.26±1.85
阳性	45	112.46±35.08	5.12±1.46	195.84±54.76	39.39±15.27	5.15±1.83
PR
阴性	68	115.34±35.19	5.21±1.62	194.75±54.46	39.19±15.06	5.21±1.84
阳性	48	112.36±35.71	5.04±1.65	195.50±54.68	39.72±15.32	5.23±1.89
HER-2
阴性	58	115.24±35.79	5.17±1.55	194.94±54.46	39.98±15.82	5.26±1.95
阳性	58	112.97±35.81	5.11±1.53	195.18±54.76	38.84±15.94	5.18±1.98

图2 不同病理特征浸润性乳腺癌患者弹性超声影像。图a为浸润性导管癌，组织学分级1级；图b为浸润性导管癌，组织学分级2级；图c为浸润性导管癌，组织学分级3级；图d为浸润性小叶癌，组织学分级2级；图e为Ki-67阳性，组织学分级3级

表3 不同病理特征浸润性乳腺癌患者超声造影参数比较（

x ˉ

±s）

病理特征	例数	IMAX（%）	开始增强时间（s）	TTP（s）	峰值强度（db）
组织学类型
浸润性导管癌	96	119.31±19.49	6.99±1.89	10.38±2.95	10.49±3.27
浸润性小叶癌	17	119.45±19.86	7.05±1.91	10.35±2.76	10.47±3.65
其他	3	120.06±19.94	7.04±1.95	10.55±2.81	10.40±3.60
组织学分级
1级	28	81.67±13.05	7.00±1.95	10.37±2.87	10.48±3.65
2级	47	124.35±19.35^a	6.98±1.93	10.41±2.88	10.50±3.59
3级	41	139.35±24.65^ab	7.02±1.85	10.35±2.97	10.47±6.53
Ki-67
阴性	61	120.65±18.65	6.95±1.98	10.39±2.98	10.12±3.75
阳性	55	117.91±19.25	7.05±1.99	10.37±2.98	11.30±3.67
ER
阴性	71	119.68±19.05	7.03±1.99	10.37±2.99	10.47±3.68
阳性	45	118.83±19.12	6.95±1.95	10.40±2.97	10.51±3.72
PR
阴性	68	119.86±19.12	7.04±1.95	10.35±2.97	10.48±3.71
阳性	48	118.63±19.35	6.94±1.97	10.42±2.99	10.49±3.75
HER-2
阴性	58	102.35±16.35	7.02±1.83	12.64±3.56	10.25±3.26
阳性	58	136.35±21.35^c	6.98±1.75	8.12±2.35^c	10.72±3.57

表3 不同病理特征浸润性乳腺癌患者超声造影参数比较（

x ˉ

±s）

病理特征	例数	IMAX（%）	开始增强时间（s）	TTP（s）	峰值强度（db）
组织学类型
浸润性导管癌	96	119.31±19.49	6.99±1.89	10.38±2.95	10.49±3.27
浸润性小叶癌	17	119.45±19.86	7.05±1.91	10.35±2.76	10.47±3.65
其他	3	120.06±19.94	7.04±1.95	10.55±2.81	10.40±3.60
组织学分级
1级	28	81.67±13.05	7.00±1.95	10.37±2.87	10.48±3.65
2级	47	124.35±19.35^a	6.98±1.93	10.41±2.88	10.50±3.59
3级	41	139.35±24.65^ab	7.02±1.85	10.35±2.97	10.47±6.53
Ki-67
阴性	61	120.65±18.65	6.95±1.98	10.39±2.98	10.12±3.75
阳性	55	117.91±19.25	7.05±1.99	10.37±2.98	11.30±3.67
ER
阴性	71	119.68±19.05	7.03±1.99	10.37±2.99	10.47±3.68
阳性	45	118.83±19.12	6.95±1.95	10.40±2.97	10.51±3.72
PR
阴性	68	119.86±19.12	7.04±1.95	10.35±2.97	10.48±3.71
阳性	48	118.63±19.35	6.94±1.97	10.42±2.99	10.49±3.75
HER-2
阴性	58	102.35±16.35	7.02±1.83	12.64±3.56	10.25±3.26
阳性	58	136.35±21.35^c	6.98±1.75	8.12±2.35^c	10.72±3.57

图3 不同病理特征浸润性乳腺癌患者超声造影影像。浸润性导管癌超声造影表现：动脉期约11 s，早于周围腺体组织，呈不均匀高增强，约13 s达峰（a），达峰后病灶范围较二维增大，内见小片状无灌注区，约17 s开始减退（b）

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Relationship between multimodal ultrasound characteristics and clinicopathological features of invasive breast cancer

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