皮肤晚期糖基化终末产物浓度与2型糖尿病微血管并发症的相关性

doi:10.3877/cma.j.issn.1674-0785.2024.05.003

目的

探讨2 型糖尿病患者皮肤晚期糖基化终末产物（AEGs）水平与糖尿病微血管并发症患病风险的相关性。

方法

纳入286例T2DM患者，收集其临床资料，无创测量皮肤AGEs的含量，并均进行尿生化（白蛋白及肌酐）、肌电图及眼底检查。按照糖尿病微血管并发症（DR、DPN、DKD）的患病情况，将患者分为DR组与非DR组、DPN组与非DPN组、DKD组与非DKD组，分析皮肤AGEs水平与不同糖尿病微血管并发症发生的相关性。

结果

患糖尿病微血管并发症的患者与不患糖尿病微血管并发症的患者比较皮肤AGEs水平，均存在显著差异（P<0.05）。根据皮肤AGEs水平的四分位数将所有患者分为Q1、Q2、Q3、Q4组，4组的DPN的患病率存在统计学差异（P<0.05）。相关性分析结果显示，DKD、DPN、DR与皮肤AGEs呈正相关（P<0.05）。

结论

DPN的患病率随着皮肤AGEs水平的升高而增加。皮肤AGEs与糖尿病微血管并发症（DKD、DPN、DR）存在相关性。年龄、病程、甘油三酯、尿素氮、25羟维生素D是皮肤AGEs的独立影响因素（P<0.05）。

关键词: 晚期糖基化终末终产物, 2型糖尿病, 糖尿病微血管并发症

Objective

To explore the correlation between the levels of skin advanced glycation end products (AEGs) and the risk of microvascular complications in type 2 diabetes mellitus (T2DM) patients.

Methods

A total of 286 T2DM patients were included, and their clinical data were collected. The levels of skin AGEs were measured, and urine biochemistry (microalbumin and creatinine), electromyography, and fundus examination were performed. According to the presence or absence of microvascular complications [diabetic retinopathy (DR), diabetic peripheral neuropathy (DPN), and diabetic kidney disease (DKD)] in diabetes, the patients were divided into DR group and NDR group, DPN group and NDPN group, or DKD group and NDKD group.

Results

There were significant differences in skin AGEs levels between patients with diabetes microvascular complications and those without (P<0.05). According to the quartiles of skin AGEs levels, the patients were divided into Q1, Q2, Q3, and Q4 groups, and there was a statistical difference in the incidence of DPN among the four groups (P<0.05). Correlation analysis showed that DKD, DPN, and DR were positively correlated with skin AGEs (P<0.05).

Conclusion

The incidence of DPN increases with the increase of skin AGEs levels. Skin AGEs are associated with microvascular complications (DKD, DPN, and DR) in diabetes. Age, course of disease, triglycerides, urea nitrogen, and 25 hydroxyvitamin D are independent influencing factors for skin AGEs (P<0.05).

Key words: Advanced glycation end products, Type 2 diabetes mellitus, Diabetic microvascular complications

表1 以皮肤AGEs水平按四分位法分为4组的研究对象基线表

观察指标	Q1（n=73）	Q2（n=71）	Q3（n=71）	Q4（n=71）	总量（N=286）
男性[n，%]	44（60.27）	50（70.42）	43（60.56）	40（56.34）	177（61.89）
女性[n，%]	29（39.73）	21（29.58）	28（39.44）	31（43.66）	109（38.11）
年龄（岁）	53（48，60）	59（53，63）	61（56.5，66）	64（57.5，69）	59.5（53，65）
身高（cm）	168（162，173）	169（160.5，174）	168（161.5，172）	165（160，173）	168（160.25，173）
体重（kg）	73.12±14.4	70.66±10.94	70.97±11.55	69.08±12.65	70.97±12.49
BMI	0.97±0.12	0.96±0.08	0.99±0.1	0.97±0.1	0.97±0.1
腰围（cm）	97.04±11.8	95.65±8.05	98.52±9.98	97.37±10.44	97.15±10.17
臀围（cm）	102（98，105）	101（96，104.5）	101（98，106）	99（95，106）	101（97，106）
腰臀比	0.95±0.07	0.95±0.06	0.96±0.06	0.97±0.06	0.96±0.06
有家族史	43（58.9%）	34（47.89%）	44（61.97%）	42（59.15%）	163（56.99%）
病程（年）	7（3，13）	9（3，14）	12（7.5，18）	16（9.5，20）	11（5，17）
有吸烟史	32（43.84%）	33（46.48%）	32（45.07%）	27（38.03%）	124（43.36%）
吸烟时长（年）	22.5（10.75，30）	30（20，32）	27.5（20，32.5）	30（30，40）	30（20，35）
合并心血管疾病	40（54.79%）	44（61.97%）	52（73.24%）	54（76.06%）	190（66.43%）
DPN	44（60.27%）	54（76.06%）	57（80.28%）	62（87.32%）	217（75.87%）
DR	58（79.45%）	58（81.69%）	64（90.14%）	61（85.92%）	241（84.27%）
DKD	14（19.18%）	20（28.17%）	19（26.76%）	28（39.44%）	81（28.3%）
TC（mmol/L）	4.29（3.68，4.99）	4.34（3.68，5.18）	4.27（3.48，5.04）	4.15（3.58，5.12）	4.26（3.58，5.14）
TG（mmol/L）	1.28（0.96，2.13）	1.17（0.86，1.85）	1.25（0.89，1.91）	1.18（0.8，1.68）	1.23（0.88，1.87）
HDL-C（mmol/L）	0.96（0.83，1.18）	1.07（0.94，1.23）	0.97（0.83，1.13）	1.08（0.86，1.29）	1.01（0.86，1.21）
LDL-C（mmol/L）	2.75（2.08，3.24）	2.74（2.19，3.47）	2.65（2.04，3.31）	2.69（2.2，3.42）	2.7（2.12，3.35）
Lp（A）（mmol/L）	100.88（62.79，224.4）	83.73（38.48，212.61）	101.19（55.26，240.73）	119.85（63.81，265.21）	101.26（52.15，231.71）
SCr（umol/L）	64（53，76.6）	71.5（59，81.25）	65（56，78.5）	76（60.95，91.05）	68（56.36，82.5）
BUN（mmol/L）	5.7（5，6.6）	5.7（4.8，6.5）	5.9（5.04，7.1）	5.9（5.1，7.1）	5.8（4.93，6.9）
SUA（umol/L）	273（215.9，339）	294（254.15，323.75）	294（233.67，340.95）	314.1（242.5，372.9）	294.65（234.55，340.85）
eGFR	102.58（94.64，108.92）	96.43（86.18，104.6）	93.29（85.19，105.49）	87.85（66.69，101.31）	96.78（83.09，106.22）
HbA1c（%）	8.5（7.3，10.37）	9.1（7.29，11.09）	8.3（7.11，9.88）	9.6（7.66，10.89）	8.7（7.3，10.7）
FPG（mmol/L）	6.88（5.54，9.56）	8（6.33，10.79）	6.99（5.46，9.43）	7.35（6.27，9.13）	7.25（5.91，9.61）
2 hPG（mmol/L）	16.08（12.19，18.75）	16.74（14.48，19.67）	15.55（12.73，19.02）	18.22（14.43，20.8）	16.53（13.42，19.86）
UALB（mg/L）	6.91（3.57，13）	6.84（3.41，17.5）	9.39（3.45，28.74）	11.23（4.72，42.64）	7.8（4.72，42.64）
UCR（umol/L）	5239.7（3751，6753.7）	4778.1（3722.25，6500.2）	5013.9（4007.45，6301.75）	4972.1（3652.95，6318.55）	5000.7（3789.48，6446.17）
UALB/CR（mg/g）	11.2（6.36，19.48）	12.29（6.23，33.21）	16.59（6.81，36.3）	19.01（8.61，76.82）	13.48（6.98，38.94）
25（OH）D（nmol/L）	38.69（6.98，38.94）	37.61（25.66，48.05）	36.03（27.87，47.92）	31.96（22.58，42.28）	36.15（27.36，46.62）

表1 以皮肤AGEs水平按四分位法分为4组的研究对象基线表

观察指标	Q1（n=73）	Q2（n=71）	Q3（n=71）	Q4（n=71）	总量（N=286）
男性[n，%]	44（60.27）	50（70.42）	43（60.56）	40（56.34）	177（61.89）
女性[n，%]	29（39.73）	21（29.58）	28（39.44）	31（43.66）	109（38.11）
年龄（岁）	53（48，60）	59（53，63）	61（56.5，66）	64（57.5，69）	59.5（53，65）
身高（cm）	168（162，173）	169（160.5，174）	168（161.5，172）	165（160，173）	168（160.25，173）
体重（kg）	73.12±14.4	70.66±10.94	70.97±11.55	69.08±12.65	70.97±12.49
BMI	0.97±0.12	0.96±0.08	0.99±0.1	0.97±0.1	0.97±0.1
腰围（cm）	97.04±11.8	95.65±8.05	98.52±9.98	97.37±10.44	97.15±10.17
臀围（cm）	102（98，105）	101（96，104.5）	101（98，106）	99（95，106）	101（97，106）
腰臀比	0.95±0.07	0.95±0.06	0.96±0.06	0.97±0.06	0.96±0.06
有家族史	43（58.9%）	34（47.89%）	44（61.97%）	42（59.15%）	163（56.99%）
病程（年）	7（3，13）	9（3，14）	12（7.5，18）	16（9.5，20）	11（5，17）
有吸烟史	32（43.84%）	33（46.48%）	32（45.07%）	27（38.03%）	124（43.36%）
吸烟时长（年）	22.5（10.75，30）	30（20，32）	27.5（20，32.5）	30（30，40）	30（20，35）
合并心血管疾病	40（54.79%）	44（61.97%）	52（73.24%）	54（76.06%）	190（66.43%）
DPN	44（60.27%）	54（76.06%）	57（80.28%）	62（87.32%）	217（75.87%）
DR	58（79.45%）	58（81.69%）	64（90.14%）	61（85.92%）	241（84.27%）
DKD	14（19.18%）	20（28.17%）	19（26.76%）	28（39.44%）	81（28.3%）
TC（mmol/L）	4.29（3.68，4.99）	4.34（3.68，5.18）	4.27（3.48，5.04）	4.15（3.58，5.12）	4.26（3.58，5.14）
TG（mmol/L）	1.28（0.96，2.13）	1.17（0.86，1.85）	1.25（0.89，1.91）	1.18（0.8，1.68）	1.23（0.88，1.87）
HDL-C（mmol/L）	0.96（0.83，1.18）	1.07（0.94，1.23）	0.97（0.83，1.13）	1.08（0.86，1.29）	1.01（0.86，1.21）
LDL-C（mmol/L）	2.75（2.08，3.24）	2.74（2.19，3.47）	2.65（2.04，3.31）	2.69（2.2，3.42）	2.7（2.12，3.35）
Lp（A）（mmol/L）	100.88（62.79，224.4）	83.73（38.48，212.61）	101.19（55.26，240.73）	119.85（63.81，265.21）	101.26（52.15，231.71）
SCr（umol/L）	64（53，76.6）	71.5（59，81.25）	65（56，78.5）	76（60.95，91.05）	68（56.36，82.5）
BUN（mmol/L）	5.7（5，6.6）	5.7（4.8，6.5）	5.9（5.04，7.1）	5.9（5.1，7.1）	5.8（4.93，6.9）
SUA（umol/L）	273（215.9，339）	294（254.15，323.75）	294（233.67，340.95）	314.1（242.5，372.9）	294.65（234.55，340.85）
eGFR	102.58（94.64，108.92）	96.43（86.18，104.6）	93.29（85.19，105.49）	87.85（66.69，101.31）	96.78（83.09，106.22）
HbA1c（%）	8.5（7.3，10.37）	9.1（7.29，11.09）	8.3（7.11，9.88）	9.6（7.66，10.89）	8.7（7.3，10.7）
FPG（mmol/L）	6.88（5.54，9.56）	8（6.33，10.79）	6.99（5.46，9.43）	7.35（6.27，9.13）	7.25（5.91，9.61）
2 hPG（mmol/L）	16.08（12.19，18.75）	16.74（14.48，19.67）	15.55（12.73，19.02）	18.22（14.43，20.8）	16.53（13.42，19.86）
UALB（mg/L）	6.91（3.57，13）	6.84（3.41，17.5）	9.39（3.45，28.74）	11.23（4.72，42.64）	7.8（4.72，42.64）
UCR（umol/L）	5239.7（3751，6753.7）	4778.1（3722.25，6500.2）	5013.9（4007.45，6301.75）	4972.1（3652.95，6318.55）	5000.7（3789.48，6446.17）
UALB/CR（mg/g）	11.2（6.36，19.48）	12.29（6.23，33.21）	16.59（6.81，36.3）	19.01（8.61，76.82）	13.48（6.98，38.94）
25（OH）D（nmol/L）	38.69（6.98，38.94）	37.61（25.66，48.05）	36.03（27.87，47.92）	31.96（22.58，42.28）	36.15（27.36，46.62）

表2 不同糖尿病微血管并发症中的皮肤AGEs水平比较

分组	例数	AGEs	χ²值	P值
DR	241	84.6（78.7，93）	-2.150	0.032
NDR	45	80.6（73.8，91）	-2.150	0.032
DPN	217	79.5（73.8，89.3）	-3.905	0.001
NDPN	69	85.6（79.9，95.2）	-3.905	0.001
DKD	81	83.4（77.1，91.4）	-2.853	0.004
NDKD	205	88.4（80.8，96.1）	-2.853	0.004

表2 不同糖尿病微血管并发症中的皮肤AGEs水平比较

分组	例数	AGEs	χ²值	P值
DR	241	84.6（78.7，93）	-2.150	0.032
NDR	45	80.6（73.8，91）	-2.150	0.032
DPN	217	79.5（73.8，89.3）	-3.905	0.001
NDPN	69	85.6（79.9，95.2）	-3.905	0.001
DKD	81	83.4（77.1，91.4）	-2.853	0.004
NDKD	205	88.4（80.8，96.1）	-2.853	0.004

表3 不同皮肤AGEs水平DR、DPN、DKD的患病率比较

分组	Q1	Q2	Q3	Q4	χ²值	P值
DR	58（79.45%）	58（81.69%）	64（90.14%）	61（(85.92%）	3.265	0.305
NDR	15（20.55%）	13（18.31%）	7（9.86%）	10（14.08%）	3.265	0.305
DPN	44（60.27%）	54（76.06%）	57（80.28%）	62（87.32%）	15.545	0.001
NDPN	29（39.73%）	17（23.94%）	14（19.72%）	9（19.72%）	15.545	0.001
DKD	14（19.72%）	20（28.17%）	19（26.76%）	28（39.44%）	7.413	0.06
NDKD	59（39.44%）	51（71.83%）	52（71.83%）	43（60.56%）	7.413	0.06

表3 不同皮肤AGEs水平DR、DPN、DKD的患病率比较

分组	Q1	Q2	Q3	Q4	χ²值	P值
DR	58（79.45%）	58（81.69%）	64（90.14%）	61（(85.92%）	3.265	0.305
NDR	15（20.55%）	13（18.31%）	7（9.86%）	10（14.08%）	3.265	0.305
DPN	44（60.27%）	54（76.06%）	57（80.28%）	62（87.32%）	15.545	0.001
NDPN	29（39.73%）	17（23.94%）	14（19.72%）	9（19.72%）	15.545	0.001
DKD	14（19.72%）	20（28.17%）	19（26.76%）	28（39.44%）	7.413	0.06
NDKD	59（39.44%）	51（71.83%）	52（71.83%）	43（60.56%）	7.413	0.06

表4 各项指标与皮肤 AGEs 的Pearson相关及多元线性回归分析

指标	Pearson相关		多元线性回归
指标	r值	P值	P值	β值[95%CI]
年龄	0.410	0.0001	<0.0001	0.373[0.238~0.507]
病程	0.344	<0.001	0.003	0.283[0.098~0.468]
吸烟时长	0.323	<0.001
TG	-0.155	0.009	0.032	-1.034[-1.982~-0.087]
SCr	0.291	<0.001
BUN	0.181	0.002	0.007	0.843[0.237~1.449]
eGFR	-0.361	<0.001
2hPG	0.118	0.047
25(OH)D	-0.123	0.038	0.001	-0.122[-0.194~0.050]
DKD	0.185	0.002
DPN	0.230	<0.001
DR	0.131	0.027
合并心血管疾病	0.14	0.018

表4 各项指标与皮肤 AGEs 的Pearson相关及多元线性回归分析

指标	Pearson相关		多元线性回归
指标	r值	P值	P值	β值[95%CI]
年龄	0.410	0.0001	<0.0001	0.373[0.238~0.507]
病程	0.344	<0.001	0.003	0.283[0.098~0.468]
吸烟时长	0.323	<0.001
TG	-0.155	0.009	0.032	-1.034[-1.982~-0.087]
SCr	0.291	<0.001
BUN	0.181	0.002	0.007	0.843[0.237~1.449]
eGFR	-0.361	<0.001
2hPG	0.118	0.047
25(OH)D	-0.123	0.038	0.001	-0.122[-0.194~0.050]
DKD	0.185	0.002
DPN	0.230	<0.001
DR	0.131	0.027
合并心血管疾病	0.14	0.018

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